現代でごく普通に暮らす中学3年生の女の子・日暮かごめは、 ある日突然戦国時代にタイムスリップ。 50年前に巫女・桔梗に封印された半妖の少年・犬夜叉と出会う。

かごめは自分の体の中から出てきた「四魂の玉」を悪しき者たちが狙っていることを知る。 妖怪の力を強める働きがあると言われている四魂の玉。桔梗の生まれ変わりであるかごめには、その玉にまつわる不思議な力があるらしい。

しかし、四魂の玉は妖怪との戦いで砕け散ってしまった。ここに、かごめの力で封印を解かれ、50年の眠りから目覚めた犬夜叉と、時を越えた旅人かごめの、四魂の玉のかけらをめぐる大冒険が始まった!

50年前に犬夜叉と桔梗を罠にはめ、弥勒一族に風穴の呪いをかけた因縁の男・奈落や、犬夜叉の刀・鉄砕牙を狙う兄・殺生丸など、数々の敵たちとの激闘。コギツネ妖怪・七宝、不良法師・弥勒、妖怪退治屋・珊瑚といった仲間達との出会い。そして、蘇った桔梗と、かごめ、犬夜叉の三角関係の行方は!? 舞台は戦国。それぞれの想いを胸に、彼らの旅は果てしない広がりをもって続く…。